Видовой состав, распространение, хост‐специфичность, морфологические и генетические особенности мух кровососок рукокрылых (Diptera, Nycteribiidae) в Беларуси

Цель – определить видовой состав мух кровососок (Diptera: Nycteribiidae), паразитирующих на рукокрылых, на территории Беларуси. Обозначить области их распространения и виды хозяев-прокормителей. Установить таксономическое положение белорусских образцов Nycteribiidae.
Собственная коллекция мух кровососок, собранная в 2019–2023 гг. на территории Беларуси. Видовая идентификация проводилась как по морфологическим признакам, так и с помощью молекулярно‐генетических методов.
Для территории Беларуси характерна видовая спецификация паучниц на рукокрылых‐прокормителях: P. monoceros встречается преимущественно на ночнице прудовой, отмечена в северной части страны; N. kolenatii широко распространена по всей территории Беларуси, отмечена только на ночнице водяной. Выявлены отклонения некоторых таксономически значимых признаков изученных особей N. kolenatii от приведенных в определительных ключах и описаниях видов. Особи, представленные в GenBank как N. kolenatii, представляют собой три различные генетические линии. Белорусские образцы принадлежат к центральному гаплотипу KH1.
Мухи‐паучницы в Беларуси обнаружены на двух видах рукокрылых: M. daubentonii и M. dasycneme. Генетическая неоднородность представителей вида N. kolenatii и обнаруженная вариабельность таксономически значимых морфологических признаков может свидетельствовать как о неправильной видовой идентификации депонированных в GenBank сиквенсов N. kolenatii, так и о присутствии криптических видов среди представителей данной группы. Скрытое генетическое разнообразие и выявленные морфологические особенности видов рода Nycteribia требуют дальнейшего изучения, включая таксономическую ревизию на основе комплексного морфологического и генетического анализа.

1. Soos A., Hurka K. Nycteribiidae // Catalogue of Palaearctic Diptera. Scathophagidae – Hypodermatidae. 1986. V. 11. P. 226–234.

2. Фарафонова Г.В. Никтерибииды Советского Союза (Diptera: Nycteribiidae) // Двукрылые фауны СССР и их роль в экосистемах: сборник докладов III Всесоюзного симпозиума диптерологов, г. Белая Церковь, 15–17 сентября, 1982. Ленинград. 1984. С. 130–131.

3. Маковецкая Е.В., Ларченко А.И. К познанию фауны паучниц (Diptera: Nycteribiidae) Беларуси // Актуальные проблемы экологии: сборник научных статей. Гродно: ГрГУ. 2020. С. 51–52.

4. Dietz C., Kiefer A. Bats of Britain and Europe. London: Bloomsbury Wildlife, 2018. 400 p.

5. Theodor O. An illustrated catalogue of the Rothschild collection of Nycteribiidae (Diptera) in the British Museum (Natural History). London: British Museum (Natural History), 1967. 521 р.

6. Folmer O., Black M., Hoeh W., Lutz R., Vrijenhoek R. DNA primers for amplification of mitochondrial cytochrome c oxidase subunit I from diverse metazoan invertebrates // Molecular Marine Biology Biotechnology. 1994. V. 3. N 5. P. 294–299.

7. Баранов О.Ю. Методы молекулярно-генетического анализа. Минск: Юнипол, 2007. 175 с.

8. National Center for Biotechnology Information (NCBI) // Bethesda (MD): National Library of Medicine (US), National Center for Biotechnology Information. 1998. URL: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/ (дата обращения: 07.08.2023)

9. Kumar S., Nei M., Dudley J., Tamura K. MEGA: a biologist-centric software for evolutionary analysis of DNA and protein sequences // Briefings in Bioinformatics. 2008. V. 9. N 4. P. 299–306. https://doi.org/10.1093/bib/bbn017

10. Leigh J.W., Bryant D. PopART: Full-feature software for haplotype network construction // Methods in Ecology and Evolution. 2015. V. 6. N 9. P. 1110–1116. https://doi.org/10.1111/2041-210X.12410

11. Orlova M.V., Klimov P.B., Moskvitina N.S., Orlov O.L., Zhigalin A.V., Smirnov D.G., Dzhamirzoyev H.S., Vekhnik V.P., Pavlov A.V., Emelyanova A.A., Khristenko E. New records of bat flies (Diptera: Nycteribiidae), with an updated checklist of the nycteribiids of Russia // Zootaxa. 2021. V. 4927. N 3. P. 410–430. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4927.3.5

12. Орлова М.В. Обзор кровососущих мух рукокрылых (Nycteribiidae, Streblidae) Палеарктики // XI Всероссийский диптерологический симпозиум (с международным участием), Воронеж, 24–29 августа 2020: сборник материалов. Санкт-Петербург: Русское энтомологическое общество: ООО «Издательство “ЛЕМА”», 2020. С. 165–167.

13. Бей-Биенко Г.Я. Определитель насекомых Европейской части СССР. Двукрылые, блохи. Ленинград: Наука, 1970. Т. 5. Ч. 2. 943 с.

14. Mlynárová L., Korytár Ľ., Manko P., Ondrejková A., Prokeš M., Smoľák R., Oboňa J. Updated Taxonomic Key of European Nycteribiidae (Diptera), with a Host-Parasite Network // Diversity. 2023. V. 15. N 4. Article ID: 573. https://doi.org/10.3390/d15040573

15. Nowosad A. Stan badań nad mrokawkowatymi – Nycteribiidae (Diptera, Pupipara) w Polsce, z przeglądem gatunków i stanowisk ich występowania // Wiadomości Entomologiczne. 1990. V. 9. N 3–4. P. 77–85.

16. Frank R., Kuhn T., Werblow A., Liston A., Kochmann J., Klimpel S. Parasite diversity of European Myotis species with special emphasis on Myotis myotis (Microchiroptera, Vespertilionidae) from a typical nursery roost // Parasites and Vectors. 2015. V. 8. Article ID: 101. https://doi.org/10.1186/s13071-015-0707-7

17. Hebert P.D., Ratnasingham S., deWaard J.R. Barcoding animal life: cytochrome c oxidase subunit 1 divergences among closely related species // Proceedings. Biological sciences. 2003. V. 270. Suppl 1. P. S96–S99. https://doi.org/10.1098/rsbl.2003.0025

18. Bruyndonckx N., Dubey S., Ruedi M., Christe P. Molecular cophylogenetic relationships between European bats and their ectoparasitic mites (Acari, Spinturnicidae) // Molecular phylogenetics and evolution. 2009. V. 51. N 2. P. 227–237. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2009.02.005

19. Pejić B., Budinski I., van Schaik J., Blagojević J. Sharing roosts but not ectoparasites: high host-specificity in bat flies and wing mites of Miniopterus schreibersii and Rhinolophus ferrumequinum (Mammalia: Chiroptera) // Current zoology. 2021. V. 68. N 5. P. 507–516. https://doi.org/10.1093/cz/zoab086

20. Ramasindrazana B., Goodman S.M., Gomard Y., Dick C.W., Tortosa P. Hidden diversity of Nycteribiidae (Diptera) bat flies from the Malagasy region and insights on hostparasite interactions // Parasites and Vectors. 2017. V. 10. N 1. Article ID: 630. https://doi.org/10.1186/s13071-017-2582-x

21. Tortosa P., Dsouli N., Gomard Y., Ramasindrazana B., Dick C.W., Goodman S.M. Evolutionary history of Indian Ocean nycteribiid bat flies mirroring the ecology of their hosts // PloS one. 2013. V. 8. N 9. Article ID: e75215. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0075215

22. Nabeshima K., Sato S., Kabeya H., Komine N., Nanashima R., Takano A., Shimoda H., Maeda K., Suzuki K., Maruyama S. Detection and phylogenetic analysis of Bartonella species from bat flies on eastern bent-wing bats (Miniopterus fuliginosus) in Japan // Comparative immunology, microbiology and infectious diseases. 2020. V. 73. Article ID: 101570. https://doi.org/10.1016/j.cimid.2020.101570

23. Lee H., Seo M.G., Lee S.H., Oem J.K., Kim S.H., Jeong H., Kim Y., Jheong W.H., Kwon O.D., Kwak D. Relationship among bats, parasitic bat flies, and associated pathogens in Korea // Parasites and Vectors. 2021. V. 14. N 1. Article ID: 503 https://doi.org/10.1186/s13071-021-05016-6

24. Han H.J., Li Z.M., Li X., Liu J.X., Peng Q.M., Wang R., Gu X.L., Jiang Y., Zhou C.M., Li D., Xiao X., Yu X.J. Bats and their ectoparasites (Nycteribiidae and Spinturnicidae) carry diverse novel Bartonella genotypes, China // Transboundary and emerging diseases. 2022. V. 69. N 4. P. 845–858. https://doi.org/10.1111/tbed.14357

25. Poon E.S.K., Chen G., Tsang H.Y., Shek C.T., Tsui W.C., Zhao H., Guénard B., Sin S.Y.W. Species richness of bat flies and their associations with host bats in a subtropical East Asian region // Parasites and Vectors. 2023. V. 16. N 1. Article ID: 37. https://doi.org/10.1186/s13071-023-05663-x

26. Olival K.J., Dick C.W., Simmons N.B., Morales J.C., Melnick D.J., Dittmar K., Perkins S.L., Daszak P., Desalle R. Lack of population genetic structure and host specificity in the bat fly, Cyclopodia horsfieldi, across species of Pteropus bats in Southeast Asia // Parasites and Vectors. 2013. V. 6. Article ID: 231. https://doi.org/10.1186/1756-3305-6-231

27. Yang J., Huang X., Wang Y., Yang H., Zhang X., Zheng X. Complete mitogenome of Nycteribia allotopa Speiser, 1901 (Diptera, Hippoboscoidea, Nycteribiidae) and comparative analysis of mitochondrial genomes of Nycteribiidae // Parasitology international. 2023. V. 96. Article ID: 102769. https://doi.org/10.1016/j.parint.2023.102769

28. Yang J., Huang X., Yang H., Wang Y., Zhang X., Zheng X. The complete mitochondrial genome of Nycteribia parvula Speiser, 1901 (Diptera, Nycteribiidae) // Mitochondrial DNA. Part B, Resources. 2023. V. 8. N 2. P. 276–280. https://doi.org/10.1080/23802359.2023.2169573

29. Zheng X., Huang X., Yang J., Yang H., Zhang X. The complete mitochondrial genome of Nycteribia formosana (Diptera, Nycteribiidae) // Mitochondrial DNA. Part B, Resources. 2023. V. 8. N 12. P. 1406–1410. https://doi.org/10.1080/23802359.2023.2290127

30. Rosyadi I., Shimoda H., Takano A., Yanagida T., Sato H. Isolation and molecular characterization of Polychromophilus spp. (Haemosporida: Plasmodiidae) from the Asian long-fingered bat (Miniopterus fuliginosus) and Japanese large-footed bat (Myotis macrodactylus) in Japan // Parasitology research. 2022. V. 121. N 9. P. 2547–2559. https://doi.org/10.1007/s00436-022-07592-7

31. Duron O., Schneppat U.E., Berthomieu A., Goodman S.M., Droz B., Paupy C., Nkoghe J.O., Rahola N., Tortosa P. Origin, acquisition and diversification of heritable bacterial endosymbionts in louse flies and bat flies // Molecular ecology. 2014. V. 23. N 8. P. 2105–2117. https://doi.org/10.1111/mec.12704

32. McKee C.D., Krawczyk A.I., Sándor A.D., Görföl T., Földvári M., Földvári G., Dekeukeleire D., Haarsma A.-J., Kosoy M.Y., Webb C.T., Sprong H. Host Phylogeny, Geographic Overlap, and Roost Sharing Shape Parasite Communities in European Bats // Frontiers in Ecology and Evolution. 2019. V. 7. Article ID: 69. https://doi.org/10.3389/fevo.2019.00069

33. Hosokawa T., Nikoh N., Koga R., Satô M., Tanahashi M., Meng X.Y., Fukatsu T. Reductive genome evolution, hostsymbiont co-speciation and uterine transmission of endosymbiotic bacteria in bat flies // The ISME Journal. 2012. V. 6. N 3. P. 577–587. https://doi.org/10.1038/ismej.2011.125

34. Lehikoinen A., Pohjola P., Valkama J., Mutanen M., Pohjoismäki J.L.O. Promiscuous specialists: Host specificity patterns among generalist louse flies // PloS one. 2021. V. 16. N 5. Article ID: e0247698. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0247698

35. Roslin T., Somervuo P., Pentinsaari M., Hebert P.D.N., Agda J., Ahlroth P., Anttonen P., Aspi J., Blagoev G., Blanco S., Chan D., Clayhills T., deWaard J., deWaard S., Elliot T., Elo R., Haapala S., Helve E., Ilmonen J., Hirvonen P., Mutanen M. A molecular-based identification resource for the arthropods of Finland // Molecular ecology resources. 2022. V. 22. N 2. P. 803–822. https://doi.org/10.1111/1755-0998.13510