К вопросу о межвидовой гибридизации инвазивных видов Aedes aegypti и Ae. albopictus
https://doi.org/10.18470/1992-1098-2025-1-3
Аннотация
Цель – обобщение результатов исследований, посвященных проблеме межвидовой гибридизации кровососущих комаров Ae. aegypti, Ae. albopictus и вероятных последствий данного явления. В обзоре рассмотрены направленность процесса гибридизации, механизмы посткопулятивной изоляции, вопрос выживаемости гибридов, а также влияние межвидовой гибридизации на представленность переносчиков в зоне симпатрии.
Изучение межвидовой гибридизации комаров Aedes aegypti, Ae. albopictus началось в первой половине XX века. В результате спаривания Ae. aegypti с Ae. albopictus самки обоих видов откладывают нежизнеспособные яйца. Спаривание девственных самок Ae. aegypti с самцами Ae. albopictus стерилизует самок посредством белков придаточных желез самца, но обратное межвидовое скрещивание не влияет на фертильность самок Ae. albopictus. Данное явление получило название сатиризации (репродуктивного вмешательства). Эффект сатира вызывает ассимметричные параметры популяции Aedes aegypti, что может привести к уменьшению популяции или исчезновению вида на данной территории. Однако, в ходе длительного взаимодействия в зоне симпатрии самки Ae. aegypti становятся резистентными к сатиризации.
Сатиризация является наиболее вероятной причиной конкурентных вытеснений местных комаров инвазивными видами, особенно Ae. albopictus. Даже низкие уровни асимметричного вмешательства в спаривание способны вызывать конкурентное вытеснение вида или сокращение его популяции. Популяции Ae. aegypti, подвергшиеся сатиризации, быстро вырабатывают устойчивость к межвидовому спариванию, что частично снимает отрицательное действие репродуктивного вмешательства и способствует сосуществованию с Ae. albopictus. Комары Ae. albopictus способны сатиризировать самок других видов, что может привести к конкурентным смещениям и возможным вымираниям, особенно эндемичных видов. Таким образом, успешная сатиризация способствует экологическому успеху инвазивного вида Ae. albopictus.
Ключевые слова
Об авторах
Н. Ю. ОюнРоссия
Оюн Надежда Ю. - кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, Институт медицинской паразитологии, тропических и трансмиссивных заболеваний им. Е.И. Марциновского ПМГМУ им. И.М. Сеченова; ФГБУ «Центр стратегического планирования и управления медико-биологическими рисками здоровью» ФМБА; кафедра энтомологии МГУ им. М.В. Ломоносова
119435 Москва, ул. Малая Пироговская, 20
Тел. +79647790239
Конфликт интересов:
Нет
Г. А. Шипулин
Россия
Шипулин Герман А.
Москва
Конфликт интересов:
Нет
Список литературы
1. Campbell L.P., Luther C., Moo‐Llanes D., Ramsey J.M., Danis‐Lozano R., Peterson A.T. Climate change influences on global distributions of dengue and chikungunya virus vectors // Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 2015. V. 370. N 20140135. https://www.doi.org/10.1098/rstb.2014.0135
2. Medlock J.M., Hansford K.M., Versteirt V., Cull B., Kampen H., Fontenille D., Hendrickx G., Zeller H., Van Bortel W., Schaffner F. An entomological review of invasive mosquitoes in Europe // Bull Entomol Res. 2015. V. 105. N 6. P. 637‐663. https://www.doi.org/10.1017/S0007485315000103
3. Ganushkina L.A., Tanygina E. Iu., Bezzhonova O.V., Sergiev V.P. Detection of Aedes (Stegomyia) albopictus Skus. mosquitoes in the Russian Federation // Med Parazitol (Mosk). 2012. N 1. C. 3‐4. (In Russian)
4. Ganushkina L.A., Bezzhonova O.V., Patraman I.V., Tanygina E.Iu., Sergiev V.P. Distribution of Aedes (Stegomyia) aegypti L. and Aedes (Stegomyia) albopictus Skus. mosquitoes on the Black Sea coast of the Caucasus // Med Parazitol (Mosk). 2013. N 1. C. 45‐46. (In Russian)
5. Ganushkina L.A., Morozova L.F., Patraman I.V., Sergiev V.P. Assessment of the risk of expansion of the habitats of the mosquitoes Aedes aegypti L. and Aedes albopictus Skus. in Russia // Med Parazitol (Mosk). 2014. N 4. C. 8‐10. (In Russian)
6. Konorov E.A., Yurchenko V.Yu., Patraman I.V., Lukashev A.N., Oyun N.Yu. The effects of genetic drift and genomic selection on differentiation and local adaptation of the introduced populations of Aedes albopictus in southern Russia // PeerJ. 2021. V. 9. P. e11776 https://www.doi.org/10.7717/peerj.11776
7. Shaikevich E.V., Patraman I.V., Bogacheva A.S., Rakova V.M., Zelya O.P., Ganushkina L.A. Invasive mosquito species Aedes albopictus and Aedes aegypti on the Black Sea coast of the Caucasus: genetics (COI, ITS2), Wolbachia and Dirofilaria infections // Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2018. V. 22. N 5. P. 574‐585. https://www.doi.org/10.18699/VJ18.397
8. Ganushkina L.A., Patraman I.V., Rezza G., Migliorini L., Litvinov S.K., Sergiev V.P. Detection of Aedes aegypti, Aedes albopictus, and Aedes koreicus in the Area of Sochi, Russia // Vector Borne Zoonotic Dis. 2016. V. 16. N 1. P. 58‐60. https://www.doi.org/10.1089/vbz.2014.1761
9. Fedorova M.V., Shvets O.G., Yunicheva Yu.V., Medyanik I.M., Ryabova T.E., Otstavnova A.D. Dissemination of invasive Mosquito species, Aedes (Stegomyia) aegypti (L., 1762) and Aedes (Stegomyia) albopictus (Skuse, 1895) in the South of Krasnodar region, Russia // Problems of Particularly Dangerous Infections. 2018. N 2. C. 101‐105. (In Russian) https://doi.org/10.21055/0370‐1069‐2018‐2‐101‐105
10. Fedorova M.V., Shvez O.G., Patraman I.V., Medyanik I.M., Otstavnova A.D., Lenshin S.V., Vyshemirsky O.I. Invasive mosquito species of the Black Sea coast of the Caucasus: current ranges. Med Parazitol (Mosk). 2019. N 1. C. 47‐55. (In Russian) https://www.doi.org/10.33092/0025‐8326mp2019.1.47‐55
11. Gratz N.G. Critical review of the vector status of Aedes albopictus // Med Vet Entomol. 2004. V. 18. N 3. P. 215‐27. https://www.doi.org/10.1111/j.0269‐283X.2004.00513.x
12. Effler P.V., Pang L., Kitsutani P. Dengue fever, Hawaii, 2001–2002 // Emerg Infect Dis. 2005. V. 11. N 5. P. 742‐749. https://www.doi.org/10.3201/eid1105.041063
13. Pierre V., Thiria J., Rachou E., Sissoko D., Lassalle C., Renault P. Epidémie de dengue 1 à la Réunion en 2004. Paris. Journées de veille sanitaire. 2005. Abstract book pp64. Available at: http://www.invs.sante.fr/publications/2005/jvs_2005/poster_13.pdf.
14. Ramchurn S.K., Moheeput K., Goorah S.S. An analysis of a short‐lived outbreak of dengue fever in Mauritius // Euro Surveill. 2009. V. 14. N 34. P. 19314. https://www.doi.org/10.2807/ese.14.34.19314‐en
15. Burt F.J., Rolph M.S., Rulli N.E., Mahalingam S., Heise M.T. Chikungunya: a re‐emerging virus // Lancet. 2012. V. 379. N 9816. P. 662–671. https://www.doi.org/10.1016/S0140‐6736(11)60281‐X
16. Ganushkina L.A., Morozov E.N., Patraman I.V., Vyshemirsky O.I., Agumava A.A. Assessment of risk for arbovirus infections in Russia // Med Parazitol (Mosk). 2017. N 1. C. 9‐14. (In Russian)
17. Marzinovsky E.I. Measures against dengue fever in Russia // Russian Journal of Tropical Medicine, Medical and Veterinary Parazitology. 1929. V. 7. N 3. C. 162‐165. (in Russian)
18. Riabova T.E., Iunicheva Iu.V., Markovich N.Ia., Ganushkina L.A., Orabeĭ V.G., Sergiev V.P. Detection of Aedes (Stegomyia) aegypti L. mosquitoes in Sochi city // Med Parazitol (Mosk). 2005. N 3. C. 3‐5. (In Russian)
19. Yunicheva Yu.V., Ryabova T.Ye., Markovich N.Ya., Bezzhonova O.V., Ganushkina L.A. First evidence for breeding Aedes aegypti L. in the area of Greater Sochi and in some towns of Abkhasia // Med Parazitol (Mosk). 2008. N 3. C. 40‐43. (In Russian)
20. Ganushkina L., Lukashev A., Patraman I., Razumeyko V., Shaikevich E. Detection of the Invasive Mosquito Species Aedes (Stegomyia) aegypti and Aedes (Hulecoeteomyia) koreicus on the Southern Coast of the Crimean Peninsula // J Arthropod Borne Dis. 2020. V. 14. N 3. P. 270‐276. https://www.doi.org/10.18502/jad.v14i3.4560
21. Olson J.G., Ksiazek T.G., Suhandiman, Triwibowo. Zika virus, a cause of fever in Central Java, Indonesia // Trans R Soc Trop Med Hyg. 1981. V. 75. no 3. P. 389‐393. https://www.doi.org/10.1016/0035‐9203(81)90100‐0
22. Yakob L., Walker T. Zika virus outbreak in the Americas: the need for novel mosquito control methods // Lancet Glob Health. 2016. V. 4. N 3. P. e148‐e149. https://www.doi.org/10.1016/S2214‐109X(16)00048‐6
23. Jeffries C.L., Walker T. Wolbachia biocontrol strategies for arboviral diseases and the potential influence of resident Wolbachia strains in mosquitoes // Curr Trop Med Rep. 2016. V. 3. P. 20‐25. https://www.doi.org/10.1007/s40475‐016‐0066‐2
24. MacGilchrist A.C. Stegomyia Survey, Port, of Calcutta Proc. // 3rd Meeting General Malaria Comm. Madras. 18‐20 Nov. 1912. Simla. 1913. P. 193‐196.
25. Bhatt S., Gething P.W., Brady O.J., Messina J.P., Farlow A.W. The global distribution and burden of dengue // Nature. 2013. V. 496. N 7446, P. 504‐547. https://www.doi.org/10.1038/nature12060
26. Toumanoff C. Essais Preliminaires de'intercroisement de St. albopicta Sk. avec. St. argentea Poiret. // Bull. Soc. Med. Chr. Indochine. 1937. V. 15. N 8. P. 964‐970.
27. Toumanoff C. Nouveaux faits au sujet de l'intercroisement de St. albopicta Skuse avec. St. argentea (S. fasciata), Theob. // Rev. Med. franc. Extr. Orient. 1938. V. 17. N 4. P. 365‐368.
28. Toumanoff C. Les. races geographiques de St. fasciatus et St. albopictus et leur intercroisement // Bull. Soc. Path. exot. 1939. V. 32. N 5. P. 505‐509.
29. Bonnet D.D. The hybridization of Aedes aegypti and Aedes albopictus in Hawaii // Proceedings of Hawaii Entomology Society. 1950. V. 14. N 1. P. 35‐39.
30. Try. H.T. Essai de croisement de St. albopicta de St. fasciata, en espace restraint // Bull. Soc. Path. exot. 1939. V. 32. N 5. P. 511‐513.
31. De Buck A. Kreuzungsversuche mit Stegomyia fasciatus Fabricius und S. albopicta, Skuse // Zeitschrift für Angewandte Entomologie. 1942. V. 29. N 2. P. 309‐312.
32. Rozeboom L.E., Kitzmiller J.B. Hybridization and speciation in mosquitoes // Annual Reviews of Entomology. 1959. V. 3. P. 231‐248.
33. Nasci R.S., Hare S.G., Willis F.S. Interspecific mating between Louisiana strains of Aedes albopictus and Aedes aegypti in the field and laboratory // J Am Mosq Control Assoc. 1989. V. 5. N 3. P. 416‐421.
34. Nazni W.A., Lee H.L., Dayang H.A.B., Azahari A.H. Cross‐ mating between Malaysian strains of Aedes aegypti and Aedes albopictus in the laboratory // Southeast Asian J Trop Med Public Health. 2009. V. 40. N 1. P. 40‐6.
35. Thomas V., Leng Y.P. Hybridization between Aedes aegypti and Aedes albopictus in Malaysia // Southeast Asian Journal of Tropical Medicine and Public Health. 1973. V. 4. N 2. P. 226–230.
36. Downs W.G., Baker R.H. Experiments in crossing Aedes (Stegomyia) aegypti Linnaeus and Aedes (Stegomyia) albopictus Skuse // Science. 1949. V. 109. N 2826. P. 200‐201.
37. Lee H.L., Aramu M., Nazni W.A., Selvi S., Vasan S. No evidence for successful interspecific cross‐mating of transgenic Aedes aegypti (L.) and wild type Aedes albopictus Skuse // Trop Biomed. 2009. V. 26. N 3. P. 312‐9. https://www.doi.org/10.1093/jmedent/32.4.554.
38. Alphey L. Re‐engineering the sterile insect technique // Insect Biochem Mol Biol. 2002. V. 32. N 10. P. 1243‐1247. https://www.doi.org/10.1016/s0965‐1748(02)00087‐5
39. Tripet F., Lounibos L.P., Robbins D., Moran J., Nishimura N., Blosser E.M. Competitive reduction by satyrization? Evidence for interspecific mating in nature and asymmetric reproductive competition between invasive mosquito vectors // Am. J. Trop. Med. Hyg. 2011. V. 85. N 2. P. 265‐270. https://www.doi.org/10.4269/ajtmh.2011.10‐0677
40. Hasan T., Afrin S., Sultana A., Islam A. Asymmetrical reproductive interference between Aedes aegypti and Aedes albopictus: Implications for coexistence // J Vector Borne Dis. 2024. V. 61. N 4. P. 547‐554. https://www.doi.org/10.4103/JVBD.JVBD_40_24
41. Bargielowski I., Blosser E., Lounibos L.P. The Effects of interspecific courtship on the mating success of Aedes aegypti and Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) males // Annals of the Entomological Society of America. 2015. V. 108. N 4. P. 513–518. https://doi.org/10.1093/aesa/sav037
42. Bargielowski I., Lounibos L.P. Rapid evolution of reduced receptivity to interspecific mating in the dengue vector Aedes aegypti in response to satyrization by invasive Aedes albopictus // EV. Ecol. 2014. V. 28. N 1. P. 193‐203. https://www.doi.org/10.1007/s10682‐013‐9669‐4
43. Bargielowski I.E., Lounibos L.P. Satyrization and satyrization‐resistance in competitive displacements of invasive mosquito species // Insect Sci. 2016. V. 23. N 2. P.162‐174. https://doi.org/10.1111/1744‐7917.12291
44. Klowden M.J. The check is in the male: male mosquitoes affect female physiology and behavior // J Am Mosq Control Assoc. 1999. V. 15. N 2. P. 213‐220.
45. Leahy M.G., Craig G.B., Accessory gland substance as a stimulant for oviposition in Aedes aegypti and Ae. albopictus // Mosq News. 1965. V. 21. P. 448‐452.
46. Ribeiro J.M., Spielman A. The satyr effect: a model predicting parapatry and species extinction // Am Nat. 1986. V. 128. P. 513 – 528.
47. Ribeiro J.M. Can satyrs control pests and vectors? // Journal of Medical Entomology. 1988. V. 25. N 6. P. 431–440. https://doi.org/10.1093/jmedent/25.6.431
48. Hobbs J.H., Hughes E.A., Eichold B.H., 2nd, Replacement of Aedes aegypti by Aedes albopictus in Mobile, Alabama // J Am Mosq Control Asso. 1991. V. 7. N. 3. P. 488‐489.
49. O'Meara G.F., Evans L.F. Jr, Gettman A.D., Cuda J.P. Spread of Aedes albopictus and decline of Ae. aegypti (Diptera: Culicidae) in Florida // J Med Entomol. 1995. V. 32. N 4. P.554‐562. https://www.doi.org/10.1093/jmedent/32.4.554.
50. Hawley W.A., Reiter P., Copeland R.S., Pumpuni C.B., Craig G.B. Jr. Aedes albopictus in North America: probable introduction in used tires from northern Asia // Science. 1987. V. 236. N. 4805. P. 1114‐1116. https://www.doi.org/10.1126/science.3576225
51. Juliano, S.A., Species introduction and replacement among mosquitoes: interspecific resource competition or apparent competition? // Ecology. 1998. V. 79. N 1. P. 255‐268.
52. Juliano S.A., Lounibos L.P. Ecology of invasive mosquitoes: effects on resident species and on human health // Ecol Lett. 2005. V. 8. N 5. P. 558‐574. https://www.doi.org/10.1111/j.1461‐0248.2005.00755
53. Kaplan L., Kendell D., Robertson D., Livdahl T., Khatchikian C. Aedes aegypti and Aedes albopictus in Bermuda: extinction, invasion, invasion and extinction // Biological invasions. 2010. V. 12. P. 3277‐3288. https://www.doi.org/10.1007/s10530‐010‐9721‐z
54. Klowden M.J., Chambers G.M. Reproductive and metabolic differences between Aedes aegypti and Ae. albopictus (Diptera: Culicidae) // J Med Entomol. 1992. V. 29. N 3. P. 467‐71. https://www.doi.org/10.1093/jmedent/29.3.467.
55. Lounibos L.P. Competitive displacement and reduction // J Am Mosq Control Assoc. 2007. V. 23. N 2. P. 276‐82.
56. Mitchell C., Leigh S., Alphey L., Haerty W., Chapman T. Reproductive interference and satyrisation: mechanisms, outcomes and potential use for insect control // J Pest Sci. (2004). 2022. V. 95. N 3. P. 1023‐1036. https://www.doi.org/10.1007/s10340‐022‐01476‐6
57. Paton R.S., Bonsall M.B., The ecological and epidemiological consequences of reproductive interference between the vectors Aedes aegypti and Aedes albopictus // J R Soc Interface. 2019. V. 16. N 156. P. 20190270. https://www.doi.org/10.1098/rsif.2019.0270
58. Bargielowski I.E., Lounibos L.P., Shin D., Smartt C.T., Carrasquilla M.C., Henry A., Navarro J.C., Paupy C., Dennett J.A. Widespread evidence for interspecific mating between Aedes aegypti and Aedes albopictus (Diptera: Culicidae) in nature // Infect Genet Evol. 2015. V. 36. P. 456‐461. https://www.doi.org/10.1016/j.meegid.2015.08.016
59. Giatropoulos A., Papachristos D.P., Koliopoulos G., Michaelakis A., Emmanouel N. Asymmetric mating interference between two related mosquito species: Aedes (Stegomyia) albopictus and Aedes (Stegomyia) cretinus // PLoS One. 2015. V. 10. N. 5. P. e0127762. https://www.doi.org/10.1371/journal.pone.0127762
60. Sultana A., Sunahara T., Tsurukawa C., Tuno N. Reproductive interference between Aedes albopictus and Aedes flavopictus at a place of their origin // Med Vet Entomol. 2021. V. 35. N 1. P. 59‐67. https://www.doi.org/10.1111/mve.12469.
61. Lounibos L.P., Juliano S.A. Where Vectors Collide: the importance of mechanisms shaping the realized niche for modeling ranges of invasive Aedes mosquitoes // Biol Invasions. 2018. V. 20. N 8. P. 1913‐1929. https://www.doi.org/10.1007/s10530‐018‐1674‐7
62. Bargielowski I.E., Lounibos L.P., Carrasquilla M.C. Evolution of resistance to satyrization through reproductive character displacement in populations of invasive dengue vectors // Proc Natl Acad Sci USA. 2013. V. 110. N 8. P. 2888‐2892. https://www.doi.org/10.1073/pnas.1219599110
63. Zhou J., Liu S., Liu H., Xie Z., Liu L. Interspecific mating bias may drive Aedes albopictus displacement of Aedes aegypti during its range expansion // PNAS Nexus. 2022. V. 1. N 2. P.:pgac041. https://www.doi.org/10.1093/pnasnexus/pgac041
64. Weetman D., Kamgang B., Badolo A., Moyes C.L., Shearer F.M. Aedes mosquitoes and Aedes‐borne arboviruses in Africa: current and future threats // Int J Environ Res Public Health. 2018. V. 15. N 2. P. 220. https://www.doi.org/10.3390/ijerph15020220
Рецензия
Для цитирования:
Оюн Н.Ю., Шипулин Г.А. К вопросу о межвидовой гибридизации инвазивных видов Aedes aegypti и Ae. albopictus. Юг России: экология, развитие. 2025;20(1):24-35. https://doi.org/10.18470/1992-1098-2025-1-3
For citation:
Oyun N.Yu., Shipulin G.A. On the intraspecific hybridization of two invasive mosquito species Aedes aegypti and Ae. albopictus. South of Russia: ecology, development. 2025;20(1):24-35. (In Russ.) https://doi.org/10.18470/1992-1098-2025-1-3