Биологические агенты и их метаболиты в борьбе с Meloidogyne spp. при выращивании овощных культур (обзор)

Цель. Анализ современных исследований по изучению эффективности грибов и бактерий‐антагонистов в отношении галловых нематод рода Meloidogyne на овощных культурах.

Материалы    и    методы.    Изучены    и    тщательно    проанализированы исследования российских и зарубежных ученых по применению биологических агентов и их метаболитов в борьбе с Meloidogyne spp. при выращивании овощных культур.

Результаты. Описана вредоносность галловых нематод на овощных культурах. Обобщены исследования по наиболее патогенным видам Meloidogyne, в том числе распространенным на территории России. Приведены сведения и выделены особенности взаимоотношений растения‐хозяина и фитопаразитов. Дан анализ ассортимента химических и биологических нематицидов. Выявлена проблема нехватки эффективных экологически безопасных препаратов в борьбе с галловыми нематодами на овощах, в том числе перспектива применения биологических агентов. Собраны,  проанализированы,  систематизированы  и  раскрыты особенности проводимых исследований по изучению нематицидной активности биологических агентов и их метаболитов в борьбе с различными стадиями развития видов Meloidogyne. Обоснована перспектива изучения механизмов действия микроорганизмов в отношении галловых нематод с целью создания новых эффективных биологических нематицидов, позволяющих вырастить качественную и здоровую овощную продукцию.

Заключение. Галловые  нематоды  (Meloidogyne  spp.) остаются актуальными вредителями для овощей, выращиваемых в почве. Среди ученых активно ведется работа по изучению грибов‐нематофагов и бактерий‐антагонистов для создания экологически безопасных биологических нематицидов. При грамотном применении биологические агенты и их метаболиты способствуют защите растений от фитопаразита на уровне химических нематицидов и оказывают дополнительное благоприятное воздействие на рост и развитие овощных культур.

1. Нековаль С.Н., Чурикова А.К., Беляева А.В., Маскаленко О.А., Чумаков С.С., Тихонова А.Н. Перспективы производства органической овощной продукции в России // Картофель и овощи. 2018. N 11. С. 14‐16. DOI: 10.25630/PAV.2018.93.11.002

2. Schreinemachers P., Simmons E.B., Wopereis M.C.S. Tapping the economic and nutritional power of vegetables // Global food security. 2018. V. 16. P. 36‐45. DOI: 10.1016/j.gfs.2017.09.005

3. Рябухина Т.М., Политов Д.С. Перспективы производства овощей закрытого грунта в ООО ТК «Новосибирский» // Аграрные проблемы горного Алтая и сопредельных регионов : Материалы Всероссийской научно‐практической конференции, посвященной 90‐летию Горно‐Алтайского НИИ сельского хозяйства и 100‐летию Министерства сельского хозяйства Республики Алтай, Горно‐Алтайск, 30 июня‐02 июля 2020 года. Барнаул: Азбука, 2020. С. 423‐431.

4. Гончаров А.В., Шестеперов А.А., Лычагина С.В. Устойчивость тыквенных культур к мелойдогинозу (галловой нематоде) // Известия Оренбургского государственного аграрного университета. 2020. Т. 83. N 3. URL: https://cyberleninka.ru/article/n/ustoychivost-tykvennyh-kultur-k-meloydoginozu-gallovoy-nematode (дата обращения: 11.05.2022)

5. Murata G., Uesugi K., Uehara T., Kumaishi K., Ichihashi Y., Saito T., Shinmura Y. Solanum palinacanthum: broad‐spectrum resistance to root‐knot nematodes (Meloidogyne spp.) // Pest Management Science. 2020. V. 76. N 12. P. 3945‐3953. DOI: 10.1002/ps.5942

6. Лычагина С.В. Анализ данных по продуктивности яиц и личинок самки нематоды Meloidogyne incognita в лабораторных условиях // Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями. 2022. N 23. C. 296‐301. URL: https://cyberleninka.ru/article/n/analiz-dannyh-po-produktivnosti-yaits-i-lichinok-samki-nematody-meloidogym-incognita-v-laboratornyh-usloviyah (дата обращения: 09.04.2022). DOI: 10.31016/978‐5‐6046256‐9‐9.2022.23.296‐301

7. Seid A., Fininsa C., Mekete T., Decraemer W., Wesemael W.M. Tomato (Solanum lycopersicum) and root‐knot nematodes (Meloidogyne spp.)‐ a century‐old battle // Nematology. 2015. V. 17. N 9. P. 995‐1009. DOI: 10.1163/15685411‐00002935

8. Kayani M.Z., Mukhtar T., Hussain M.A. Interaction between nematode inoculum density and plant age on growth and yield of cucumber and reproduction of Meloidogyne incognita // Pakistan Journal of Zoology. 2018. V. 50. N 3. P. 897‐902. DOI: 10.17582/journal.pjz/2018.50.3.897.902

9. Осташева Н.А. Галловая нематода (Meloidogyne hapla Chitwood)‐опасный паразит лекарственных, плодовых и субтропических культур на Черноморском побережье России и меры борьбы с ней // Субтропическое и декоративное садоводство. 2011. N 44. С. 236‐240.

10. Hunt D.J., Handoo Z.A. Taxonomy, identification and principal species. Root‐knot nematodes. Wallingford, UK, CABI Publishing. 2009. V. 1. P. 55‐97.

11. Moens M., Viaene N., Wesemael W. Root‐knot nematodes (Meloidogyne spp.) in Europe // Nematology. 2011. V. 13. N 1. P. 3‐16. DOI: 10.1163/138855410X526831

12. Subbotin S.A., Palomares‐Rius J.E., Castillo P. Chapter 5 Distribution of Root‐knot Nematode Species // Nematology Monographs & Perspectives. 2021. V. 14. P. 25‐30. DOI: 10.1163/9789004387584_006

13. Зиновьева С.В., Чижов В.Н., Приданников М.В., Субботин С.А., Рысс А.Ю., Хусаинов Р. Фитопаразитические нематоды России. М.: Товарищество научных изданий КМК, 2012. 386 с.

14. Самалиев Х.Я., Салкова Д.С., Байчева О.Ц., Зиновьева С.В., Удалова Ж.В. Исследования галловых нематод рода Meloidogyne (Goeldi, 1877) на территориях Болгарии и Российской Федерации // Российский паразитологический журнал. 2018. Т. 12. N 4. С. 94‐98. DOI: 10.31016/1998‐8435‐2018‐12‐4‐94‐98

15. Зиновьева С.В., Удалова Ж.В., Займль‐Бухингер В.В., Хасанов Ф.К. Экспрессия генов ингибиторов протеиназ в растениях томатов при инвазии галловой нематодой Meloidogyne incognita и модуляция их активности салициловой и жасмоновой кислотами // Известия Российской академии наук. Серия биологическая. 2021. N 2. С. 126‐136. DOI: 10.31857/S000233292102017X

16. Antil S., Kumar R., Pathak D.V., Kumar A., Panwar A., Kumari A., Kumar V. Potential of Bacillus altitudinis KMS‐6 as a biocontrol agent of Meloidogyne javanica // Journal of Pest Science. 2022. V. 95. P. 1443‐1452. DOI: 10.1007/s10340‐021‐01469‐x

17. Яркулов Ф.Я. Экологические особенности галловых нематод и методы борьбы с ними в условиях защищенного грунта // Дальневосточный аграрный вестник. 2015. Т. 36. N 4. С. 32‐44.

18. Siddique I., Naz I., Khan R.A.A., Ahmed M., Hussain S.M. Screening of cucumber (Cucumis sativus L.) cultivars against southern root knot nematode, Meloidogyne incognita (Kofoid and White) Chitwood // Bangladesh Journal of Botany. 2020. V. 49. N 3. P. 579‐584.

19. Moens M., Perry R.N., Starr J.L. Meloidogyne species – a diverse group of novel and important plant parasites // Root‐knot nematodes. 2009. V. 1. 483 p.

20. Molinari S., Leonetti P. Bio‐control agents activate plant immune response and prime susceptible tomato against root‐knot nematodes // PLoS One. 2019. V. 14. N 12. e0213230. DOI: 10.1371/journal.pone.0213230

21. Cortada L. Tomato rootstocks for the control of Meloidogyne spp.: Characterization and evaluation of the resistance response conferred by the Mi‐1 gene in tomato rootstocks // Thesis from the Universitat Politècnica de Catalunya. Barcelona, November 2009.

22. Tapia‐Vázquez I., Montoya‐Martínez A.C., los Santos‐Villalobos D., Ek‐Ramos M.J., Montesinos‐Matías R., Martínez‐Anaya C. Root‐ knot nematodes (Meloidogyne spp.) a threat to agriculture in Mexico: biology, current control strategies, and perspectives // World J Microbiol Biotechnol. 2022. V. 38. N 26. DOI: 10.1007/s11274‐021‐03211‐2

23. Eisenback J.D., Triantaphyllou H.H. Root‐knot nematodes: Meloidogyne species and races. Manual of agricultural nematology. CRC Press. 2020. P. 191‐274.

24. Calderón‐Urrea A., Vanholme B., Vangestel S., Kane S.M., Bahaji A., Pha K., Garcia M., Snider A., Gheysen G. Early development of the root‐knot nematode Meloidogyne incognita // BMC Developmental Biology. 2016. V. 16. N 1. P. 1‐14. DOI: 10.1186/s12861‐016‐0109‐x

25. Chen J., Li Q.X., Song B. Chemical nematicides: recent research progress and outlook // Journal of Agricultural and Food Chemistry. 2020. V. 68. N 44. P. 12175‐12188. DOI: 10.1021/acs.jafc.0c02871

26. Safdar H., Javed N., Khan S.A., ul Haq I., Safdar A., Khan N.A. Control of Meloidogyne incognita (Kofoid and White) Chitwood by Cadusafos (Rugby®) on tomato // Pakistan Journal of Zoology. 2012. V. 44. N 6. P. 1703‐1710.

27. Abd‐Elgawad M.M.M., Askary T.H. Fungal and bacterial nematicides in integrated nematode management strategies // Egyptian journal of biological pest control. 2018. V. 28. N 1. P. 1‐24. DOI: 10.1186/s41938‐018‐0080‐x

28. Сидоров Н.М., Хомяк А.И., Асатурова А.М. Подбор оптимальных условий культивирования бактерий рода Bacillus, обладающих активностью против Meloidogyne incognita // Phytosanitary technologies in ensuring independence and competitiveness of the agricultural sector of Russia. 2019. С. 154‐154.

29. Бугаева Л.Н., Слободянюк Г.А., Кашутина Е.В., Асатурова А.М., Хомяк А.И. Эффективность бактерий р. Bacillus в отношении галловой нематоды Meloidogyne incognita Kof // Международный научно‐исследовательский журнал. 2018. N11‐2 (77). DOI: 10.23670/irj.2018.77.11.038

30. Песцов Г.В., Лушников О.В., Глазунова А.В. Нематопатогенные грибы как основа биологического метода борьбы с галловыми нематодами // Аграрная наука. 2019. Т. 2. С. 122‐125. DOI: 10.32634/0869‐8155‐2019‐326‐2‐122‐125

31. Хомяк А.И., Асатурова А.М., Сидоров Н.М., Дубяга В.М. Биологический контроль фитопаразитических нематод на основе микроорганизмов (обзор) // Таврический вестник аграрной науки. 2021. N3(27). C. 191‐219. DOI: 10.33952/2542‐0720‐2021‐3‐27‐191‐219

32. Удалова Ж.В., Байчева О., Приданников М.В., Зиновьева С.В. Перспективные методы защиты растений от галловых нематод // Российский паразитологический журнал. 2011. N 2. С. 109‐115.

33. Birkhofer K., Bezemer T.M., Bloem J., Bonkowski M., Christensen S., Dubois D., Ekelund F., Fliebach A., Gunst L., Hedlund K., Mäder P., Mikola J., Robin Ch., Setälä H., Tatin‐Froux F., Van der Putten W.H., Scheu S. Long‐term organic farming fosters below and aboveground biota: Implications for soil quality, biological control and productivity // Soil Biology and Biochemistry. 2008. V. 40. N 9. P. 2297‐2308. DOI: 10.1016/j.soilbio.2008.05.007

34. Tazi H., Hamza M.A., Hallouti A., Benjlil H., Idhmida A., Furze J.N., Paulitz T.C., El Mayad H., Boubaker H., El Mousadik A. Biocontrol potential of nematophagous fungi against Meloidogyne spp. infecting tomato // Organic Agriculture. 2021. V. 11. N 1. P. 63‐71. DOI: 10.1007/s13165‐020‐00325‐z

35. Huang X., Zhang K., Yu Z., Li G. Microbial control of phytopathogenic nematodes // Principles of plant‐microbe interactions. Springer, Cham, 2015. P. 155‐164. DOI: 10.1007/978‐3‐319‐08575‐3_17

36. Bhatt P. Microbial Technology for Sustainable Environment. 2021. 569 p.

37. Теплякова Т.В., Ананько Г.Г. Хищные грибы‐гифомицеты против паразитических нематод // Защита и карантин растений. 2009. N 6. URL: https://cyberleninka.ru/article/n/hischnye‐griby‐gifomitsety‐protiv‐paraziticheskih‐nematod (дата обращения: 28.04.2022)

38. Souza R., Ambrosini A., Passaglia L.M.P. Plant growth‐ promoting bacteria as inoculants in agricultural soils // Genetics and molecular biology. 2015. V. 38. P. 401‐419. DOI: 10.1590/S1415‐475738420150053

39. Gupta G., Parihar S.S., Ahirwar N.K., Snehi S.K., Singh V. Plant growth promoting rhizobacteria (PGPR): current and future prospects for development of sustainable agriculture // J Microb Biochem Technol. 2015. V. 7. N 2. P. 096‐102. DOI: 10.4172/1948‐5948.1000188

40. Wang Q., Chen X., Chai X., Xue D., Zheng W., Shi Y., Wang A. The involvement of jasmonic acid, ethylene, and salicylic acid in the signaling pathway of Clonostachys rosea‐induced resistance to gray mold disease in tomato // Phytopathology. 2019. V. 109. N 7. P. 1102‐1114. DOI: 10.1094/PHYTO‐01‐19‐0025‐R

41. Yan Y., Mao Q., Wang Y., Zhao J., Fu Y., Yang Z., Peng X., Zhang M., Bai B., Liu A., Chen S., Ahammedn G.J. Trichoderma harzianum induces resistance to root‐knot nematodes by increasing secondary metabolite synthesis and defense‐related enzyme activity in Solanum lycopersicum L. // Biological Control. 2021. V. 158. Article number: 104609. DOI: 10.1016/j.biocontrol.2021.104609

42. Zhao D., Zhu X., Chen L., Liu W., Chen J., Wang S., Zang J., Duan Y., Liu X. Toxicity of a secondary metabolite produced by Simplicillium chinense Snef5 against the root‐knot nematode Meloidogyne incognita //Acta Agriculturae Scandinavica, Section B‐Soil & Plant Science. 2020. V. 70. N 7. P. 550‐555. DOI: 10.1080/09064710.2020.1791242

43. Peiris P.U.S., Li Y., Brown P., Xu C. Fungal biocontrol against Meloidogyne spp. in agricultural crops: A Systematic review and meta‐analysis // Biological Control. 2020. V. 144. Article number: 104235. DOI: 10.1016/j.biocontrol.2020.104235

44. Kiewnick S., Sikora R.A. Biological control of the root‐knot nematode Meloidogyne incognita by Paecilomyces lilacinus strain 251 // Biological control. 2006. V. 38. N 2. P. 179‐187. DOI: 10.1016/j.biocontrol.2005.12.006

45. Mukhtar T. Management of root‐knot nematode, Meloidogyne incognita, in tomato with two Trichoderma species // Pakistan Journal of Zoology. 2018. V. 50. N 4. P. 1589‐1592. DOI: 10.17582/journal.pjz/2018.50.4.sc15

46. Pourkhajeh F., Charehgani H., Abdollahi M., Sadravi M. Biocontrol effect of Trichoderma harzianum isolates on root knot nematode Meloidogyne javanica on greenhouse cucumber // Iranian Journal of Plant Pathology. 2019. V. 55. N 1. P. 77‐82.

47. Kassab S., Eissa M., Badr U., Ismail A., Abdel Razik A., Soliman G. Nematicidal effect of a wild type of Serratia marcescens and its mutants against Meloidogyne incognita juveniles // Egyptian Journal of Agronematology. 2017. V. 16. N 2. P. 95‐114.

48. Benttoumi N., Colagiero M., Sellami S., Boureghda H., Keddad A., Ciancio A. Diversity of nematode microbial antagonists from algeria shows occurrence of nematotoxic Trichoderma spp. // Plants. 2020. V. 9. N 8. 941 p. DOI: 10.3390/plants9080941

49. Sayed M., Abdel‐rahman T., Ragab A., Abdellatif A. Biocontrol of root‐knot nematode Meloidogyne incognita by Chitinolytic Trichoderma spp. // Egyptian Journal of Agronematology. 2019. V. 18. Iss. 1. P. 30‐47. DOI: 10.21608/EJAJ.2019.52842

50. Mokbel A.A. Impact of some antagonistic organisms in controlling Meloidogyne arenaria infecting tomato plants // Journal of Life Sciences and Technologies. 2013. V. 1. N 1. P. 69‐74. DOI: 10.12720/jolst.1.1.69‐74

51. Soliman M.S., El‐Deriny M.M., Ibrahim D.S., Zakaria H., Ahmed Y. Suppression of root‐knot nematode Meloidogyne incognita on tomato plants using the nematode trapping fungus Arthrobotrys oligospora Fresenius // Journal of Applied Microbiology. 2021. V. 131. N 5. P. 2402‐2415. DOI: 10.1111/jam.15101

52. Degenkolb T., Vilcinskas A. Metabolites from nematophagous fungi and nematicidal natural products from fungi as an alternative for biological control. Part I: metabolites from nematophagous ascomycetes // Applied microbiology and biotechnology. 2016. V. 100. N 9. P. 3799‐3812. DOI: 10.1007/s00253‐015‐7233‐6

53. Migunova V., Sasanelli N., Kurakov A. Effect of microscopic fungi on larval mortality of the root‐knot nematodes Meloidogyne incognita and Meloidogyne javanica // Biological and integrated control of plant pathogens IOBC‐WPRS Bulletin. 2018. V. 133. P. 27‐31.

54. Antil S., Kumar R., Pathak D.V., Kumar A., Panwar A., Kumari A., Kumar V. On the potential of Bacillus aryabhattai KMT‐4 against Meloidogyne javanica // Egypt J Biol Pest Control. 2021. V. 31. N 1. P. 1‐9. DOI: 10.1186/s41938‐021‐00417‐2

55. Abdellatif A.A.M., Abdel‐Rahman Tahany M.A., Sayed M.A., Ragab A.A., Ibrahim Dina S.S., Elmaghraby M.M.K. Activity of Serratia spp. and Bacillus spp. as biocontrol agents against Meloidogyne incognita infecting tomato // Pakistan Journal of Biotechnology. 2021. V. 18. N 2‐3. P. 37‐47. DOI: 10.34016/pjbt.2021.18.2/3.37

56. Topalović O., Hussain M., Heuer H. Plants and associated soil microbiota cooperatively suppress plant‐parasitic nematodes // Front. Microbiol. 2020. V. 11. 313 p. DOI: 10.3389/fmicb.2020.00313

57. Onkendi E.M., Kariuki G.M., Marais M., Moleleki L.N. The threat of root‐knot nematodes (Meloidogyne spp.) in Africa: a review // Plant pathology. 2014. V. 63. N 4. P. 727‐737.

58. Nadeem H., Niazi P., Asif M., Kaskavalci G., Ahmad F. Bacterial strains integrated with surfactin molecules of Bacillus subtilis MTCC441 enrich nematocidal activity against Meloidogyne incognita // Plant Biology. 2021. V. 23. N 6. P. 1027‐1036. DOI: 10.1111/plb.13301

59. Castaneda‐Alvarez C., Aballay E. Rhizobacteria with nematicide aptitude: enzymes and compounds associated // World Journal of Microbiology and Biotechnology. 2016. V. 32. N 12. P. 1‐7.

60. Das S., Wadud M.A., Khokon M.A.R. Functional evaluation of culture filtrates of Bacillus subtilis and Pseudomonas fluorescens on the mortality and hatching of Meloidogyne javanica // Saudi Journal of Biological Sciences. 2021. V. 28. N 2. P. 1318‐1323. DOI: 10.1016/j.sjbs.2020.11.055

61. Hussain T., Haris M., Shakeel A., Ahmad G., Ahmad Khan A., Khan M. Bio‐nematicidal activities by culture filtrate of Bacillus subtilis HussainT‐AMU: new promising biosurfactant bioagent for the management of Root Galling caused by Meloidogyne incognita // Vegetos. 2020. V. 33. N 2. P. 229‐238. DOI: 10.1007/s42535‐020‐00099‐5

62. Migunova V.D., Tomashevich N.S., Konrat A.N., Lychagina S.V., Dubyaga V.M., D’Addabbo T., Sasanelli N., Asaturova A.M. Selection of bacterial strains for control of root‐knot disease caused by Meloidogyne incognita // Microorganisms. 2021. V. 9. N 8. P. 1698. DOI: 10.3390/microorganisms9081698

63. Hegazy M.I., Salama A.S., El‐Ashry R.M., Othman A.E.I. Serratia marcescens and Pseudomonas aeruginosa are promising candidates as biocontrol agents against root‐knot nematodes (Meloidogyne spp.) // Middle East J Agric Res. 2019. V. 8. N 3. P. 828‐838.

64. Martínez‐Medina A., Fernandez I., Lok G.B., Pozo M.J., Pieterse C.M., Van Wees S.C. Shifting from priming of salicylic acid‐to jasmonic acid‐regulated defences by Trichoderma protects tomato against the root knot nematode Meloidogyne incognita // New phytologist. 2017. V. 213. N 3. P. 1363‐1377. DOI: 10.1111/nph.14251

65. Лаврова В.В., Зиновьева С.В., Удалова Ж.В., Матвеева Е.М. Экспрессия PR‐генов в тканях томатов при инвазии галловой нематодой Meloidogyne incognita (Kofoid et White, 1919) Chitwood, 1949 // Доклады Академии наук. Федеральное государственное бюджетное учреждение «Российская академия наук», 2017. Т. 476. N 4. С. 466‐469.

66. Dehghanian S.Z., Abdollahi M., Charehgani H., Niazi, A. Combined of salicylic acid and Pseudomonas fluorescens CHA0 on the expression of PR1 gene and control of Meloidogyne javanica in tomato // Biological Control. 2020. V. 141. Article number: 104134. DOI: 10.1016/j.biocontrol.2019.104134

67. Sohrabi F., Sheikholeslami M., Heydari R., Rezaee S., Sharifi R. Investigating the effect of Glomus mosseae, Bacillus subtilis and Trichoderma harzianum on plant growth and controlling Meloidogyne javanica in tomato // Indian Phytopathology. 2020. V. 73. N 2. P. 293‐300. DOI: 10.1007/s42360‐020‐00227‐w

68. Khanna K., Sharma A., Ohri P., Bhardwaj R., Abd‐Allah E.F., Hashem A., Ahmad P. Impact of plant growth promoting rhizobacteria in the orchestration of Lycopersicon esculentum Mill. resistance to plant parasitic nematodes: a metabolomic approach to evaluate defense responses under field conditions // Biomolecules. 2019. V. 9. N 11. 676 p. DOI: 10.3390/biom9110676

69. Rashid M.I., Mujawar L.H., Shahzad T., Almeelbi T., Ismail I.M., Oves M. Bacteria and fungi can contribute to nutrients bioavailability and aggregate formation in degraded soils // Microbiological research. 2016. V. 183. P. 26‐41. DOI: 10.1016/j.micres.2015.11.007