ecodagЮг России: экология, развитиеSouth of Russia: ecology, development1992-10982413-0958State Institute of Applied Ecology of the Republic of Dagestan10.18470/1992-1098-2026-1-5ecodag-3643Research ArticleЭКОЛОГИЯECOLOGYПопуляционный состав эритроцитов как индикатор адаптации зимоспящего млекопитающего к неблагоприятным факторам окружающей средыThe population composition of erythrocytes as an indicator of adaptation of a hibernating mammal to unfavourable environmental factorshttps://orcid.org/0009-0005-3272-1712СаидовМ. Б.SaidovM. B.

Магомедрасул Б. Саидов - кандидат биологических наук, доцент, кафедра биохимии и биофизики

367000 Махачкала, ул. М. Гаджиева, 43а. Тел. +79288004351

Magomedrasul B. Saidov - Candidate of Biological Sciences, Associate Professor, Department of Biology

43a M. Gadzhieva St, Makhachkala, 367000. Tel. +79288004351

smagras@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7744-859XДжафароваА. М.DzhafarovaA. M.

Альбина М. Джафарова

Махачкала

Albina M. Dzhafarova

Makhachkala

https://orcid.org/0009-0005-4410-8923АхмедовИ. А.AkhmedovI. A.

Ислам А. Ахмедов

Махачкала

Islam A. Akhmedov

Makhachkala

Дагестанский государственный университетDagestan State UniversityДагестанский государственный медицинский университетDagestan State Medical University20261305202621147‐55Copyright © Саидов М.Б., Джафарова А.М., Ахмедов И.А., 20262026Саидов М.Б., Джафарова А.М., Ахмедов И.А.Saidov M.B., Dzhafarova A.M., Akhmedov I.A.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://ecodag.elpub.ru/ugro/article/view/3643

Целью является исследование популяционного состава эритроцитов крови сусликов в период глубокой спячки и на разных этапах согревания при индуцированном пробуждении.

Исследования были выполнены на малых сусликах Spermophilus pygmaeus Pall. Для эксперимента использовали бодрствующих животных (контроль), находящихся в середине баута глубокой спячки и на различных этапах индуцированного пробуждения (с температурой тела 15 °С, 25 °С, 37 °С). Для оценки популяционного состава эритроцитов применили метод кислотных эритрограмм.

В период гибернации зафиксировано увеличение количества эритроцитов, претерпевших сфероцитарную трансформацию с одновременным ростом доли высокостойких и сверхвысокостойких клеток. Пробуждение и повышение температуры тела сусликов до 15°С способствует снижению содержания эритроцитов с низкой и средней устойчивостью по сравнению с состоянием бодрствования. Согревание сусликов до 25 °С характеризуется более высоким, по сравнению со всеми состояниями животных, содержанием подвергшихся сферуляции и пониженностойких эритроцитов. При этом популяция высокорезистентных эритроцитов, напротив, демонстрирует значительное снижение относительно предыдущих этапов исследования. Уровень сверхвысокорезистентных клеток остается достаточно высоким по сравнению с зимним контролем. Достижение температуры тела животного 37 °С не приводит к полной нормализации популяционного состава эритроцитов. В цикле спячка‐пробуждение популяционный состав эритроцитов претерпевает значительные изменения, которые могут быть обусловлены как изменениями в системе эритрона, так и структурными модификациями эритроцитарных мембран, меняющими их чувствительность к гемолитикам.

This study aimed to investigate the population composition of erythrocytes in ground squirrels during deep hibernation and at various stages of rewarming upon induced arousal.

The study was conducted on little ground squirrels (Spermophilus pygmaeus Pall.). Experiments were performed on awake animals (control), animals in the middle of a deep hibernation bout, and in various stages of induced arousal (with body temperatures of 15 °C, 25 °C, and 37 °C). The population composition of erythrocytes was assessed using the acid erythrogram method.

During hibernation, an increase was observed in the number of erythrocytes undergoing spherocytic transformation, accompanied by a rise in the proportion of highly‐resistant and ultra‐highly resistant cells. Arousal and an increase in body temperature to 15 °C led to a decrease in the proportion of erythrocytes with low and medium resistance compared to the arousal state. Rewarming of ground squirrels to 25 °C was characterised by a higher content of spherulated and low‐resistance erythrocytes compared to all other states. Conversely, the population of highly resistant erythrocytes showed a significant decrease relative to the previous stages of the study. The level of ultra‐highly resistant cells remained relatively high compared to the winter control. Achieving a body temperature of 37 °C did not result in complete normalisation of the erythrocyte population composition.

During the hibernation–arousal cycle, the population composition of erythrocytes undergoes significant changes. These may be attributed both to alterations within the erythron system and to structural modifications of erythrocyte membranes, which change their sensitivity to hemolytic agents.

Малый сусликзимняя спячкапопуляции эритроцитовсамосогреваниегемолизэритрограммаLittle ground squirrelhibernationerythrocyte populationsself‐warminghemolysiserythrogramReferencesGiroud S., Yamaguchi Y., Terrien J., Henning R.H. Editorial: Torpor and hibernation: metabolic and physiological paradigms // Front Physiol. 2024. V. 15. https://doi.org/10.3389/fphys.2024.1441872Giroud S., Yamaguchi Y., Terrien J., Henning R.H. Editorial: Torpor and hibernation: metabolic and physiological paradigms. Front Physiol. 2024, vol. 15, article id: 1441872. https://doi.org/10.3389/fphys.2024.1441872Астаева М.Д., Кличханов Н.К. Окислительная модификация белков и антиоксидантная активность крови сусликов при индуцированном пробуждении от зимней спячки // Изв. АН Сер. Биол. 2009. N 6. С. 662–668.Astayeva M.D., Klichkhanov N.K. Oxidative modification of proteins and antioxidant activity of ground squirrel blood during induced awakening from hibernation. Izvestiya RAN. Seriya biologicheskaya [Izvestia RAS. Biological Series]. 2009, no. 6, pp. 662–668. (In Russian)Katiukhin L.N., Chalabov S.I., Bekshokov K.S., Pokhmelnova M.S., Klichkhanov N.K., Nikitina E.R. Seasonal changes in blood rheology in little ground squirrels // J. Exp. Zool – A. Ecol. Integr. Physiol. 2023. V. 339. N 5. P. 474–486. https://doi.org/10.1002/jez.2693Katiukhin L.N., Chalabov S.I., Bekshokov K.S., Pokhmelnova M.S., Klichkhanov N.K., Nikitina E.R. Seasonal changes in blood rheology in little ground squirrels. J. Exp. Zool – A. Ecol. Integr. Physiol. 2023, vol. 339, no. 5, pp. 474–486. https://doi.org/10.1002/jez.2693Perkins S.L. Wintrobe's Clinical Hematology. Philadelphia, Lippincot Wilkins and Williams Publ., 2003. V. 1. 11th ed. 5510 p.Perkins S.L. Wintrobe's Clinical Hematology. Philadelphia, Lippincot Wilkins and Williams Publ., 2003, vol. 1, 11th ed., 5510 p.Gulevsky A.K., Shchenyavsky I.I. Seasonal changes in mechanical resistance of erythrocytes of the long‐tailed ground squirrel (Citellus undulatus) // Jour. of Evol. Biochem. and Physiol. 2014. V. 50. N 5. P. 364–368.Gulevsky A.K., Shchenyavsky I.I. Seasonal changes in mechanical resistance of erythrocytes of the long‐tailed ground squirrel (Citellus undulatus). Jour. of Evol. Biochem. and Physiol. 2014, vol. 50, no. 5, pp. 364–368.Карнаухова Н.А., Сергиевич Л.А., Игнатьев Д.А., Карнаухов В.Н. Влияние ионизирующего излучения на синтетическую активность клеток системы крови у сусликов при разных физиологических состояниях животных // Биофизика. 2008. Т. 53. N 1. C. 113–122.Karnaukhova N.A., Sergiyevich L.A., Ignat'yev D.A., Karnaukhov V.N. The influence of ionizing radiation on the synthetic activity of blood system cells in ground squirrels under different physiological conditions of animals. Biofizika [Biophisics]. 2008, vol. 53, no. 1, pp. 113–122. (In Russian)Лизоркина К.И., Аксенова Г.Е., Афанасьев В.Н., Теплова П.О., Захарова Н.М. Особенности эритропоэза гибернирующих сусликов Urocitellus undulatus // Журн. эвол. биох. и физиол. 2024. T. 60. N 6. C. 599–607. https://doi:10.31857/S0044452924070026Lizorkina K.I., Aksenova G.Y., Afanas'yev V.N., Teplova P.O., Zakharova N.M. Peculiarities of erythropoiesis in hibernating ground squirrels Urocitellus undulatus. Jour. of Evol. Biochem. and Physiol. 2024, vol. 60, no. 6, pp. 599–607. https://doi:10.31857/S0044452924070026Yasuma Y., Mc Carron R.M., Spatz M., Hallenbeck J.M. Effects of plasma from hibernating ground squirrels on monocyte‐endothelial cell adhesive interactions // Am. J. Physiol. 1997. V. 273. N 6. P. 1861–1869. https://doi.org/10.1152/ajpregu.1997.273.6.R1861Yasuma Y., Mc Carron R.M., Spatz M., Hallenbeck J.M. Effects of plasma from hibernating ground squirrels on monocyte‐endothelial cell adhesive interactions. Am. J. Physiol. 1997, vol. 273, no. 6, pp. 1861–1869. https://doi.org/10.1152/ajpregu.1997.273.6.R1861Ануфриев А.И. Механизмы зимней спячки мелких млекопитающих Якутии. Новосибирск: Из‐во СО РАН, 2008. 158 с.Anufriev A.I. Mekhanizmy zimney spyachki melkikh mlekopitayushchikh Yakutii [Mechanisms of Hibernation of Small Mammals of Yakutia]. Novosibirsk, SB RAS Publ., 2008, 158 p. (In Russian)Терсков И.А., Гительзон И.И. Метод химических (кислотных) эритрограмм // Биофизика. 1957. N 2. C. 259–265.Terskov I.A., Gitel'zon I.I. Method of chemical (acid) erythrograms. Biofizika [Biophisics]. 1957, no. 2, pp. 259–265. (In Russian)Леонова В.Г. Анализ эритроцитарных популяций в онтогенезе человека. Новосибирск: Наука, 1987. 240 с.Leonova V.G. Analiz eritrotsitarnykh populyatsiy v ontogeneze cheloveka [Analysis of erythrocyte populations in human ontogenesis]. Novosibirsk, Nauka Publ., 1987, 240 p. (In Russian)Giraud‐Billoud M., Rivera‐Ingraham G.A., Moreira D.C., Burmester T., Castro‐Vazquez A., Carvajalino Fernandez J.M., Dafre A., Niu C., Tremblay N., Paital B., Rosa R., Storey J.M., Vega I.A., Zhang W., Yepiz Plascencia G., Zenteno‐Savin T., Storey K.B., Hermes‐Lima M. Twenty years of the ‘Preparation for Oxidative Stress’ (POS) theory: ecophysiological advantages and molecular strategies // Comparative Biochemistry and Physiology. Part A, Molecular and Integrative Physiology. 2019. V. 234. P. 36–49. http://dx.doi.org/10.1016/j.cbpa.2019.04.004Giraud‐Billoud M., Rivera‐Ingraham G.A., Moreira D.C., Burmester T., Castro‐Vazquez A., Carvajalino Fernandez J.M., Dafre A., Niu C., Tremblay N., Paital B., Rosa R., Storey J.M., Vega I.A., Zhang W., Yepiz Plascencia G., Zenteno‐Savin T., Storey K.B., Hermes‐Lima M. Twenty years of the ‘Preparation for Oxidative Stress’ (POS) theory: ecophysiological advantages and molecular strategies. Comparative Biochemistry and Physiology. Part A, Molecular and Integrative Physiology, 2019, vol. 234, pp. 36–49. http://dx.doi.org/10.1016/j.cbpa.2019.04.004Липина О.В., Луговой В.И. Изменение вязкости крови и гематокрита при охлаждении животных // Биофизика. 1996. Т. 41. N 3. C. 678–679.Lipina O.V., Lugovoy V.I. Changes in blood viscosity and hematocrit during cooling of animals. Biofizika [Biophisics]. 1996, vol. 41, no. 3, pp. 678–679. (In Russian)Reznik G., Reznik‐Schuller H., Emminger A., Mohr U. Comparative studies of blood from hibernating and nonhibernating European hamsters (Cricetus cricetus L.) // Lab. Animal Sci. 1975. V. 25. N 2. P. 210–215.Reznik G., Reznik‐Schuller H., Emminger A., Mohr U. Comparative studies of blood from hibernating and nonhibernating European hamsters (Cricetus cricetus L.). Lab. Animal Sci. 1975, vol. 25, no. 2, pp. 210–215.Jorgensen P.G., Arnemo J., Swenson J.E., Jensen J.S., Galatius S., Frobert O. Low cardiac output as physiological phenomenon in hibernating, free‐ranging Scandinavian brown bears (Ursus arctos) – an observational study // Cardiovasc Ultrasound. 2014. V. 12. P. 36. https://cardiovascularultrasound.biomedcentral.com/articles/10.1186/1476‐7120‐12‐36Jorgensen P.G., Arnemo J., Swenson J.E., Jensen J.S., Galatius S., Frobert O. Low cardiac output as physiological phenomenon in hibernating, free‐ranging Scandinavian brown bears (Ursus arctos) an observational study. Cardiovasc Ultrasound. 2014, vol. 12, pp. 36. https://cardiovascularultrasound.biomedcentral.com/articles/10.1186/1476‐7120‐12‐36Cooper S.T., Sell S.S., Fahrenkrog M., Wilkinson K., Howard D.R., Bergen H., Cruz E., Cash S.E., Andrews M.T., Hampton M. Effects of hibernation on bone marrow transcriptome in thirteen‐lined ground squirrels // Physiol Genomics. 2016. V. 48. N 7. P. 513–525. https://doi.org/10.1152/physiolgenomics.00120.2015Cooper S.T., Sell S.S., Fahrenkrog M., Wilkinson K., Howard D.R., Bergen H., Cruz E., Cash S.E., Andrews M.T., Hampton M. Effects of hibernation on bone marrow transcriptome in thirteen‐lined ground squirrels. Physiol Genomics. 2016, vol. 48, no. 7, pp. 513–525. https://doi.org/10.1152/physiolgenomics.00120.2015Repsold L., Joubert A.M. Eryptosis: An erythrocyte's suicidal type of cell death // BioMed Research International. 2018. Article id: 9405617. doi: 10.1155/2018/9405617Repsold L., Joubert A.M. Eryptosis: An erythrocyte's suicidal type of cell death. BioMed Research International, 2018, article id: 9405617. doi: 10.1155/2018/9405617Okamoto I., Kayano T., Hanaya T., Arai S., Ikeda M., Kurimoto M. Up‐regulation of an extracellular superoxide dismutase‐like activity in hibernating hamsters subjected to oxidative stress in midto late arousal from torpor // Comp Biochem Physiol and Toxicol Pharmacol. 2006. V. 144. N 1. P. 47–56. https://doi:10.1016/j.cbpc.2006.05.003Okamoto I., Kayano T., Hanaya T., Arai S., Ikeda M., Kurimoto M. Up‐regulation of an extracellular superoxide dismutase‐like activity in hibernating hamsters subjected to oxidative stress in midto late arousal from torpor. Comp Biochem Physiol and Toxicol Pharmacol. 2006, vol. 144, no. 1, pp. 47–56. doi: 10.1016/j.cbpc.2006.05.003Klichkhanov N.K., Nikitina E.R., Shihamirova Z.M., Astaeva M.D., Chalabov S.I., Krivchenko A.I. Erythrocytes of Little Ground Squirrels Undergo Reversible oxidative stress during arousal from hibernation // Front Physiol. 2021. V. 12. https://doi.org/10.3389/fphys.2021.730657Klichkhanov N.K., Nikitina E.R., Shihamirova Z.M., Astaeva M.D., Chalabov S.I., Krivchenko A.I. Erythrocytes of Little Ground Squirrels Undergo Reversible oxidative stress during arousal from hibernation. Front Physiol. 2021, vol. 12. https://doi.org/10.3389/fphys.2021.730657

The authors declare that there are no conflicts of interest present.